Симбиотическая фиксация азота многолетними бобовыми травами в луговых агрофитоценозах

УДК 635.92.05:574.42:[633.3:631.461.52]

Симбиотическая фиксация азота многолетними бобовыми травами в луговых агрофитоценозах

Лазарев Н. Н., доктор сельскохозяйственных наук

Кухаренкова О. В., кандидат сельскохозяйственных наук

Авдеев С. М., кандидат сельскохозяйственных наук

Куренкова Е. М.

Дикарева С. А.

ФГБОУ ВО «РГАУ–МСХА им. К. А. Тимирязева»

127434, Россия, г. Москва, ул. Тимирязевская, д. 49

E-mail: lazarevnick2012@gmail.com

В научном обзоре представлены результаты российских и зарубежных исследований по азотфиксирующей способности многолетних бобовых трав. Благодаря способности фиксировать атмосферный азот многолетние бобовые травы являются наиболее выгодными кормовыми культурами, обеспечивающими получение дешёвых кормов с высоким содержанием сырого протеина, дефицит которого ощущается в кормопроизводстве нашей страны. Фиксация и ассимиляция азота сопоставима для растений по своей значимости с фотосинтезом. В среднем за сезон многолетние бобовые травы фиксируют от 92 до 180 кг/га атмосферного азота. В Российской Федерации многолетние бобовые травы, произрастающие на сеяных и естественных угодьях, по количеству фиксируемого азота значительно превосходят другие бобовые культуры. В луговых агрофитоценозах бобовые травы могут передавать злакам до 34% фиксированного азота. Размеры азотфиксации зависят от кислотности и обеспеченности почвы минеральным азотом и влагой. Повышенная кислотность почвы способствует повышению токсичного действия подвижного алюминия и марганца и снижению обеспеченности молибденом и кобальтом. Особенно плохо переносят повышенную кислотность ризобии вида Sinorhizobium meliloti, которые вступают в симбиоз с люцерной. Внесение азотных удобрений обычно также отрицательно сказывается на фиксации азота. Среди бобовых растений выделяются узко- и широко специфичные хозяева. Ризобии вида Rhizobium galegae вступают в симбиоз только с растениями козлятника, Sinorhizobium meliloti — с люцерной, донником и пажитником, Rhizobium leguminosarum biovar trifolii — с клеверами, Mezorhizobium loti — c лядвенцем, люпином, язвенником. Инокуляция семян бобовых трав высокоэффективными штаммами клубеньковых бактерий повышает урожайность на 11–32%. Сортомикробные системы на основе новых сортов бобовых культур обладают повышенной адаптивностью и способны обеспечивать прибавки урожая не менее 50%.

Ключевые слова: многолетние бобовые травы, клубеньковые бактерии, азотфиксация, инокуляция, урожайность.

Используемые при кормлении жвачных животных объёмистые и концентрированные корма часто являются дефицитными по содержанию протеина. Это связано с небольшой долей бобовых трав в составе природных и сеяных травостоев сенокосов и пастбищ, с использованием трав в поздние фазы вегетации, небольшими объёмами производства зерновых бобовых культур. Так, в среднем за 2016–2020 годы сбор зерновых культур составил 124,8 млн т, из них на зерно бобовых приходилось всего 3,5 млн т, кроме того, сбор высокобелковой масличной культуры — сои — составлял 3,9 млн т (Сельское хозяйство в России, 2021). Небольшая доля бобовых трав в ботаническом составе природных и сеяных травостоев в значительной степени обусловлена меньшей их конкурентной способностью по сравнению со злаками. Они более требовательны к плодородию почв, сильнее поражаются болезнями и вредителями, менее долголетние. Бобовые травы являются энтомофильными растениями, поэтому производство их семян сопряжено с бŏльшими трудностями, чем ветроопыляемых злаковых трав.

В мировом травосеянии из бобовых трав наиболее широко используются люцерна, клевер луговой и клевер ползучий. На меньших площадях высеваются лядвенец рогатый гибридный и эспарцет (Laidlaw, Teuber, 2001).

Задача по обеспечению кормов из трав сырым протеином может решаться за счёт возделывания злаковых трав, удобряемых азотными удобрениями, или расширения площадей под бобовыми травами и бобово-злаковыми травосмесями, которые не требуют внесения минерального азота. В современных условиях при высоких ценах на минеральный азот необходимо стремиться как можно больше задействовать в сельскохозяйственном производстве биологические источники азота.

Азот не только повышает содержание протеина в кормовых и продовольственных культурах, но и увеличивает их урожайность. Даже на богатых почвах для получения высоких урожаев (на уровне 6 т/га зерна злаковых культур) потребуется ежегодно применять 180–200 кг/га азота. Внесение минерального азота сопряжено как с дополнительными финансовыми затратами, так и с возможным отрицательным влиянием на окружающую среду за счёт вымывания неиспользованного азота в грунтовые воды и водоёмы, а также улетучивания его в виде окислов и аммиака в атмосферу.

Обеспеченность азотом зачастую является лимитирующим фактором производства растительной продукции на бедных почвах Нечерноземья. На злаковых травостоях сенокосов и пастбищ лесной зоны прибавка на 1 кг д.в. азотных удобрений составляет 15–16 корм. ед. (Савченко, 2010). Однако высокая стоимость минеральных удобрений и недостаток органических заставляют отказываться от дополнительной подкормки лугов. В то же время использование биологического азота — ключевой приём экологизации сельскохозяйственного производства, его приближения к стандартам современного биодинамического земледелия.

Интенсивное применение удобрений изменяет микробное сообщество, которое существенно влияет на уровень минерального питания растений, формирование урожая и почвенное плодородие (Van Eekeren et al., 2009; Schon et al., 2012; Muhammad, 2013). Поэтому рекомендуется использовать как средство реализации плодородия почвы невысокие дозы удобрения.

Важным направлением современного экологического земледелия является не только подбор условий и режимов использования растительных сообществ, но и регуляция их взаимоотношений с микроорганизмами. В связи с ухудшением глобальной экологической обстановки в конце 20-го века была сформулирована концепция адаптивного или устойчивого сельского хозяйства (sustainable agriculture), построенная на использовании биологических возможностей культивируемых организмов и минимализации антропогенной нагрузки на биоценозы (Gooley et al., 1992). Применительно к растениеводству это означает осуществление питания и защиты растений в рамках естественных природных связей с другими организмами (Тихонович, Проворов, 2009; Дегунова, Данилова, 2013; Vance, 2001). Адаптация к условиям среды путём сотрудничества с микроорганизмами — базовое, эволюционно обусловленное свойство растительного организма (Тихонович, Проворов, 2009). Большинство видов растений вступает в симбиоз с грибами. Считается, что более 80% наземных растений получают значительную часть питания от микобионтов, и до 30% продуктов фотосинтеза растений катаболизируется в грибном мицелии (Тихонович, Проворов, 2009). При этом обмен партнёров метаболитами лишь часть экологического вклада микоризы. По данным Smith и Read (1997), полученным с помощью метода меченых атомов, микоризные грибы не только поставляют питательные вещества из почвы, но и участвуют в перераспределении их между растениями, в том числе разных видов, выполняя функцию интеграции членов экосистемы (Douglas, 1994). Также науке известны защитные симбиозы, в которых вторичные метаболиты микроорганизмов (антибиотики, токсины) противостоят антагонистам растений, включая патогенов и фитофагов (Тихонович, Проворов, 2009). Поэтому повышение эффективности кормопроизводства за счёт микробиологических препаратов комплексного действия подразумевает использование как традиционных инокулятов Rhizobium и Sinorrhizobium, так и других перспективных видов (Петров, Чеботарь, 2011; Попов, Фёдорова, 2012; Bauer et al., 2012). В производственных условиях наиболее широко применяются препараты клубеньковых бактерий для инокуляции семян бобовых культур. Уникальность бобовых растений состоит в том, что они вступают в симбиоз с клубеньковыми бактериями, которые фиксируют атмосферный азот (N2), восстанавливая его в амины (NH4+), и транспортируют азот в растения в виде амидов (люцерна, клевер, лядвенец, горох и др.) или уреидов (соя, фасоль) (Maxwell et al., 1984; Rosendahl et al., 1990; Udvardi, Poole, 2013). Восстановление азота происходит под воздействием нитрогеназного ферментного комплекса, при этом на поддержание симбиотической азотфиксации расходуется 10–20% продуктов фотосинтеза, осуществляемого бобовыми растениями (Schubert, 1981). Отношения между бобовыми растениями и клубеньковыми бактериями являются взаимовыгодными (мутуалистическими), поскольку растения поставляют необходимые для жизнедеятельности бактерий углеводы, а те, в свою очередь, — очень важный элемент питания — азот. Фиксация и ассимиляция азота сопоставима для растений по своей значимости с фотосинтезом (Newbould, 1989).

В симбиоз с бобовыми растениями вступают бактерии семейства Rhizobiaceae, относящиеся к родам Rhizobium, Sinorhizobium, Bradyrhizobium, Mezorhizobium и Azorhizobium (Vance, 1996). Виды первых четырёх родов формируют клубеньки на корнях бобовых травянистых и древесных растений, а Azorhizobium caulinodans — как на корнях, так и на стеблях сесбании (Sesbania rostrata). Кроме бобовых растений в симбиоз с клубеньковыми бактериями вступают только растения рода параспония (Parasponia) семейства вязовые (Becking, 1992).

Фиксировать атмосферный азот и формировать корневые клубеньки в симбиозе с актинобактериями рода Frankia способны несколько видов древесных двудольных растений (ольха, облепиха, лох и др.). Некоторые виды папоротников и лишайников усваивают атмосферный азот в симбиозе с цианобактериями (Op den Camp et al., 2011; Mousavi, 2016). Кроме симбиотических фиксаторов азота, усвоение атмосферного азота осуществляют также свободноживущие и ассоциативные бактерии (Mus et al., 2016). В общем балансе биологического азота на фиксированный клубеньковыми бактериями азот приходится около 2/3 общего количества и 1/3 — на фиксированный ассоциативными микроорганизмами (Завалин, 1998; Vance, 1996), что составляет около 90 млн т в год (Kinzig, Sokolow, 1994). По данным Herridge et al. (2008), промышленным способом переводится в биологически доступную форму 30 млн т азота, а диазотрофными прокариотами — 100–122 млн т в год, из которых 55–60 млн т фиксируются сельскохозяйственными культурами (Vitousek et al., 2013; Rao et al., 2017).

Только на пахотных землях бобовые культуры занимают площадь около 300 млн га, кроме того, они входят в состав других наземных экосистем. Количество фиксируемого многолетними бобовыми травами и зернобобовыми культурами азота может изменяться в широких пределах — от 52 до 300 кг/га за сезон (Hardy, Havelka, 1975; Phillips, 1980; Селивёрстов, 2009; Лазарев, Пятинский, 2016). Злаково-белоклеверные травостои на пастбищах в производственных условиях в Новой Зеландии фиксировали от 99 до 231 кг/га азота в год (Ledgard et al., 1999), на экспериментальных участках азотфиксация одновидовыми посевами люцерны достигала 400 кг/га, а клевером луговым — около 220 кг/га (Frame et al., 1998). По усреднённым данным, фиксация N2 бобовыми травами составляет от 92 (лядвенец рогатый) до 180 кг/га (люцерна) (Peoples et al., 1995). Бобовые травы накапливают азот не только в надземной массе в составе протеина, но и в корнях. Эффективность бобового растения как удобрения для последующих культур обусловлена на 40–70% азотом. Зерновые злаки после многолетних бобовых трав аккумулируют в урожае от 88 до 110 кг/га азота (Wani et al., 1995). По обобщённым данным, за счёт естественного плодородия почв злаковые виды формируют не более 20–30% сухого вещества, бобовые и травосмеси с их участием, обладающие азотфиксирующей способностью, — 55–60% (Шпаков, Воловик, 2012). Возделывание многолетних бобовых трав повышает биологическую активность почвы благодаря росту количества и усилению деятельности клубеньковых и ризосферных микроорганизмов. Этим в том числе объясняется ускорение процессов разложения и минерализации растительных остатков в почвах под бобовыми травами (Синицына, Павлова, Мохонько, 2011). Обладая пролонгированным действием, биологический азот стабилизирует круговорот и повышает экологическую устойчивость агроэкосистем (Мишустин, Черепков, 1979; Трепачёв, 1999).

В Российской Федерации кормовые травы и зернобобовые культуры, возделываемые на пахотных землях, ежегодно фиксируют 574,6 тыс. т атмосферного азота, причём 71,9% обеспечивают многолетние травы, 15,1% — однолетние травы и 13,0% — зерновые бобовые (Завалин и др., 2007).

Многолетние бобовые травы превосходят по азотфиксирующей способности однолетние бобовые культуры, поскольку они дают несколько укосов за сезон, и большинство из них формируют недетерминированные клубеньки, образованные в одном из циклов отрастания, которые могут функционировать в течение нескольких последующих циклов (Vance, 1979; Andrews et al., 2017).

Ризобии (клубеньковые бактерии) составляют небольшую часть почвенных бактерий. Они обычно находятся в почве в виде естественных популяций, могут попадать в почву с инокулянтами, семенами и по воздуху. Следует отметить, что не все интродуцируемые и естественные штаммы бактерий способны формировать эффективные клубеньки. Искусственная инокуляция может быть неудачной, если штаммы несовместимы с данным сортом или легко вытесняются эндемичными штаммами, которые являются высококонкурентными в отношении образования клубеньков, но менее эффективны для фиксации азота. Кроме того, инокулянт может стать нестабильным с течением времени из-за потери генов и частых горизонтальных переносов генов между почвенными бактериями (Brambilla et al., 2018). Инокуляция может быть также недостаточно эффективной, если численность местных штаммов превышает 100–1000 шт. клеток на 1 г почвы (Evans et al., 1996). После инокуляции в почве увеличивается численность популяции ризобий, и эффективность повторной инокуляции не всегда бывает достаточно высокой (Date, 1991). Интенсивность нодуляции зависит от подвижности клубеньковых бактерий и распределения их в почве. Штаммы-инокулянты часто заселяют корень в области корней шейки, но из-за недостаточной подвижности не всегда приживаются на боковых корнях (Mcdermott et el., 1987).

Среди бобовых растений выделяются узко- и широко специфичные хозяева. Так, ризобии вида Rhizobium galegae вступают в симбиоз только с растениями козлятника, Sinorhizobium meliloti — с люцерной, донником и пажитником, Rhizobium leguminosarum biovar trifolii — с клеверами, Mezorhizobium loti — c лядвенцем, люпином, язвенником (Хадри и др., 2002; Dénarié et al., 1996).

Отрицательное влияние на выживаемость ризобий оказывает повышенная кислотность почвы, которая способствует повышению токсичного действия подвижного алюминия и марганца и снижению обеспеченности молибденом и кобальтом (Flis et al., 1993). Особенно плохо переносят повышенную кислотность ризобии вида Sinorhizobium meliloti, которые вступают в симбиоз с люцерной, наиболее ценной бобовой травой. При снижении рН почвы с 7,0 до 6,0 численность этих бактерий снижается с 8,4×104 до 37 клеток на 1 г почвы (Brockwell et al., 1991). Критический порог кислотности почвы для люцерны и клевера, когда численность клубеньковых бактерий резко снижается, составляет рН 4,9, а диапазон эффективного симбиоза колеблется в пределах 6,5–6,8 единиц рН (Вавилов, Посыпанов, 1983; Чиканова, 1988). В настоящее время выявлены кислотоустойчивые штаммы S. meliloti, инокуляция которыми способствует формированию эффективных клубеньков и повышению урожайности люцерны на кислых почвах (Howieson et al., 1991). На кислых почвах некоторые стратегии предполагают обработку растений флавоноидами или фитогормонами для обеспечения эффективного симбиоза (Miransari, Smith, 2007). Согласно данным, приведённым К. Вэнсом (2002), путём селекции и совершенствования технологий применения биопрепаратов интенсивность симбиотической азотфиксации может быть увеличена не менее чем в 3 раза. Метод сопряжённой симбиотической селекции позволяет создавать новые сорта люцерны, обладающие повышенной адаптивностью, а потенциал повышения прибавок урожая для них существенно превышает 50% (Румянцева и др., 2019). Так, сорт люцерны изменчивой Таисия, созданный с использованием биотехнологии сопряжённой симбиотической растительно-микробной селекции для возделывания на неокультуренных и среднеокультуренных, кислых почвах Нечернозёмной зоны России, при инокуляция новым штаммом ризобий RСAM 1774 повысил сбор сухого вещества в 4 раза, до 9,2 т/га, семян — в 8,9 раза, до 372 кг/га (Степанова, 2020). В опыте в РГАУ–МСХА им. К. А. Тимирязева на хорошо окультуренных почвах инокуляция заводскими штаммами клубеньковых бактерий способствовала повышению урожайности клеверо-злаковых и люцерно-злаковых травосмесей на 20% и одновидовых посевов люцерны изменчивой — на 11–32% (Лазарев, Стародубцева, 2017; 2018). В условиях Якутии при инокуляции семян люцерны серповидной местными штаммами клубеньковых бактерий Якутский 1 и Якутский 2 урожайность сена возросла на 20,7% (Мёрзлая, Борисова, 2022).

Засушливые условия сказываются негативно как непосредственно на развитии ризобий, так и косвенно, посредством влияния на рост растений (Лазарев и др., 2017). Клубеньковые бактерии S. meliloti проявляют способность к формированию клубеньков и азотфиксации при температуре 10–12°С (Lynch et al., 1994; Rice et al., 1995), а при 4°С — практически не растут (Trinick, 1982). При температуре ниже 10°C и выше 30°C усвоение азота атмосферы прекращается (Завалин, Соколов, 2016), оптимальной для симбиоза считается температура 18–26°C (Трепачёв, 1999).

В засушливый год в период формирования 1-го укоса масса клубеньков на корнях люцерны снижалась в 3–5 раз, а активность азотфиксации — в 5–8 раз по сравнению с влажным годом, а во 2-м укосе снижение составило соответственно 1,4–2,3 и 2–3 раза (Трепачёв, 1999).

Отрицательное влияние на развитие клубеньков оказывает также внесение азотных удобрений. По данным Е. П. Трепачёва (1999), при содержании в 1 кг пахотного слоя 40–50 мг минерального азота происходит задержка появления розовых клубеньков у клевера на 10–15 дней после появления всходов.

Представители семейства Leguminosae стимулируют развитие бактерий Rhizobium на участке почвы в радиусе 28 мм от корней. В экссудатах семян и корней бобовых растений содержатся индукторы прорастания бактерий, в основном фенолы, наиболее активная их часть — флавоны. Скорость индукции очень высока и составляет несколько минут (Zaat et al., 1988; Maxwell et al., 1989). Выделения корней очень важны как метаболические сигналы в ризосфере (Boivin et al., 1989). В свою очередь, метаболиты микроорганизмов также выполняют сигнальную роль в регуляции метаболизма растений (Boller, 1995). При образовании клубеньков одновременно проходит инфицирование корня и органогенез. При инфицировании вначале бактерии прикрепляются к корневым волоскам, вызывая их скручивание и формирование инфекционной нити (McAdam et al., 2018). Параллельно инфицированию кортикальные клетки дифференцируются и начинают делиться, формируется клубеньковый примордий. Как только клубенёк начинает формироваться, бактерии окружаются растительной мембраной и высвобождаются внутри растительных клеток, образуя клубенёк. Масса клубеньков обычно составляет менее 4% от массы растений. Бактерии впоследствии теряют свои клеточные стенки и претерпевают глубокие изменения в клеточной морфологии, образуя большие разветвлённые клетки неправильной формы, называемые бактероидами. Затем они полностью зависят от растения-хозяина в своих энергетических потребностях. В свою очередь, бактерии фиксируют азот для растения. В клубеньках, содержащих бактероиды, имеется пигмент легоглобин, близкий к гемоглобину и придающий им розовый цвет. Он регулирует кислородный режим внутри клубенька, обеспечивая поступление кислорода к бактериям, и в тоже время не нарушает активность нитрогеназы, которая может функционировать лишь при низких концентрациях кислорода (Appleby, 1992; Terpolilli et al., 2012; Downie, 2014).

Симбиотически фиксированный азот может использоваться небобовыми растениями следующими путями: 1. при заделке в почву в качестве зелёного удобрения; 2. разложением клубеньков и корней; 3. переносом в другие растения микоризообразующими грибами; 4. поступления в почву в виде корневых выделений (Peoples et al., 1995; Dellagi et al., 2020).

Ряд исследователей (Трепачёв, 1999; Фролова, Новиков, 2012) указывают, что смешанные бобово-злаковые посевы создают более благоприятные условия для функционирования бобово-ризобиального комплекса. По мнению названных исследователей, корневые выделения злакового компонента при незначительной его доле в травосмеси (не более 1/3) оказывают стимулирующее воздействие на нитрогеназную активность клубеньковых бактерий. По этой же причине происходит обратный процесс — вытеснение из агрофитоценоза бобовых трав при преобладании над ними злакового компонента. Его можно рассматривать как негативный с точки зрения качества получаемого урожая для кормовых целей.

В неблагоприятных почвенно-климатических условиях многолетние бобовые травы, как правило, высеваются в смеси со злаками. В злаково-бобовых травосмесях бобовые компоненты передают часть симбиотического азота злаковым травам (Laidlaw et al., 1996). Количество азота, передаваемого бобовыми компонентами травостоев, обычно не превышает 40 кг/га, или менее 30% от общего азота небобового растения (West, Mallarino, 1996). Так, в исследованиях Heichel и Henjum (1991) клевер луговой передавал злаковым травам от 13 до 34% фиксированного азота. Трансфер азота от бобовых компонентов злаковым является ещё одним аргументом в пользу использования бобово-злаковых травосмесей по сравнению с одновидовыми посевами трав.

Заключение. Бобовые растения обладают уникальной способностью фиксировать атмосферный азот в симбиозе с клубеньковыми бактериями, причём многолетние травы превосходят по азотфиксирующей способности другие культуры. За вегетационный период они фиксируют в среднем 92–180 кг/га азота. Современные методы сопряжённой симбиотической селекции позволяют создавать сорта с повышенной азотфиксирующей способностью и устойчивостью к неблагоприятным условиям внешней среды. Использование биологического азота снижает потребность в дорогостоящих азотных удобрениях, способствует уменьшению вымывания азота в водоёмы и грунтовые воды и газообразных потерь в атмосферу, а также повышению обеспеченности кормов протеином.

Литература

  1. Вавилов П. П. Бобовые культуры и проблемы растительного белка / П. П. Вавилов, Г. С. Посыпанов. — М.: Россельхозиздат, 1983. — 242 с.
  2. Вэнс К. Симбиотическая азотфиксация у бобовых: сельскохозяйственные аспекты / К. Вэнс; под. ред. Г. Спайнка и др. // Rhizobiaceae. Молекулярная биология бактерий, взаимодействующих с растениями. — СПб: Бионт, 2002. — С.541–564.
  3. Дегунова Н. Б. Влияние инокуляции на урожайность различных сортов люцерны изменчивой / Н. Б. Дегунова, Ю. Б. Данилова // Кормопроизводство. — 2013. — № 7. — С.26–27.
  4. Завалин А. А. Дополнительный источник азотного питания зерновых культур / А.А. Завалин // Агро ХХI. — 1998. — № 11. — С.14–15.
  5. Завалин А. А. Вклад биологического азота бобовых культур в азотный баланс земледелия России / А. А. Завалин, Г. Г. Благовещенская, А. П. Кожемяков. — М.: Россельхозакадемия, 2007. — 44 с.
  6. Завалин А.А. Потоки азота в агроэкосистеме: от идей Д. Н. Прянишникова до наших дней / А. А. Завалин, О. А. Соколов. — М.: ВНИИА, 2016. — 591 с.
  7. Завалин А. А. Экология азотфиксации / А. А. Завалин, О. А. Соколов, Н. Я. Шмырёва. — М.: РАН, 2019. — 252 с.
  8. Лазарев Н. Н. Продуктивное долголетие новых сортов люцерны изменчивой при интенсивном скашивании / Н. Н. Лазарев, Д. В. Пятинский // Известия ТСХА. — 2016. — Вып. 5. — С.39–53.
  9. Многолетние бобовые травы в Нечерноземье / Н. Н. Лазарев, А. Д. Прудников, Е. М. Куренкова, А. М. Стародубцева. — РГАУ–МСХА им. К. А. Тимирязева, 2017. — 263 с.
  10. Лазарев Н. Н. Влияние инокуляции и калийных удобрений на урожайность люцерно- и клеверо-злаковых травосмесей / Н. Н. Лазарев, А. М. Стародубцева // Плодородие. — 2017. — № 2. — С.15–17.
  11. Лазарев Н. Н. Влияние инокуляции на продуктивность различных сортов люцерны изменчивой и клевера лугового / Н. Н. Лазарев, А. М. Стародубцева // Кормопроизводство. — 2018. — № 1. — С.25–28.
  12. Мёрзлая Г. Е. Эффективность удобрений при возделывании люцерны серповидной в Якутии / Г. Е. Мёрзлая, В. Б. Борисова // Кормопроизводство. — 2022. — № 1. — С.21–24.
  13. Мишустин Е. Н. Роль бобовых культур и свободноживущих азотфиксируюших микроорганизмов в азотном балансе земледелия / Е. Н. Мишустин, Н. И. Черепков // Круговорот и баланс азота в системе почва – удобрение – растение – вода. — М.: Наука, 1979. — С.9–18.
  14. Петров В. Б. Перспективы повышения эффективности кормопроизводства с использованием микробиологических препаратов комплексного действия / В. Б. Петров, В. К. Чеботарь // Кормопроизводство. — 2011. — № 12. — С.6–9.
  15. Попов А. А. Биотехнология повышения продуктивности кормовых культур без минеральных удобрений / А. А. Попов, Г. П. Фёдорова // Кормопроизводство. — 2012. — № 2. — С.20–21.
  16. Высокоэффективные штаммы клубеньковых бактерий люцерны (Mеdicago varia L.): молекулярно-генетическая характеристика и использование в сопряжённой селекции / М. Л. Румянцева, М. Е. Владимирова, В. С. Мунтян и др. // Сельскохозяйственная биология. — 2019. — Т. 54. — № 6. — С.1306–1323.
  17. Савченко И. В. Состояние и перспективы развития луговодства в Российской Федерации / И. В. Савченко // Сборник научных трудов «Роль культурных пастбищ в развитии молочного скотоводства Нечернозёмной зоны России в современных условиях» — М.: Угрешская типография, 2010. — С.5–10.
  18. Селивёрстов И. В. Эффективные технологии создания бобово-злаковых сенокосов в Центральном районе Нечернозёмной зоны: автореф. дис. … канд. с.-х. наук: 06.01.12. — Москва, 2009. — 223 с.
  19. Сельское хозяйство в России: статистический сборник за 2021 г. / Росстат. — M., 2021. — 100 c.
  20. Синицына Н. Е. Эколого-мелиоративная оценка длительности возделывания многолетних трав на почвах Поволжья / Н. Е. Синицына, Т. И. Павлова, Ю. М. Мохонько // Аграрный научный журнал. — 2011. — № 3. — С.14–19.
  21. Степанова Г. В. Сорт люцерны изменчивой Таисия / Г. В. Степанова // Адаптивное кормопроизводство. — 2020. — № 2 (42). — С.21–32.
  22. Тихонович И. А. Симбиозы растений и микроорганизмов: молекулярная генетика агросистем будущего / И. А. Тихонович, Н. А. Проворов. — СПб: Издательство Санкт-Петербургского университета, 2009. — 210 с.
  23. Трепачёв Е. П. Агрохимические аспекты биологического азота в современном земледелии / Е. П. Трепачёв. — М.: Агроконсалт, 1999. — 532 с.
  24. Фролова Л. Д. Роль многолетних трав и их смесей в воспроизводстве плодородия дерново-подзолистых почв и повышении продуктивности культур полевого севооборота / Л. Д. Фролова, М. Н. Новиков // Международная научно-практическая конференция «Теоретические и технологические основы воспроизводства плодородия почв и урожайность сельскохозяйственных культур». — М.: Издательство РГАУ–МСХА, 2012. — С.322–325.
  25. Разнообразие процессов образование корневых клубеньков и их инфицирования ризобиями / А.-Е. Хадри, Г. Спайнк, Т. Бисселинг, Н. Бревин; русский перевод под ред. И. А. Тихоновича и Н. А. Проворова // Rhizobiaceae. Молекулярная биология бактерий, взаимодействующих с растениями. — Санкт-Петербург, 2002. — С.373–386.
  26. Чиканова В. М. Бактериальные удобрения / В. М. Чиканова. — Минск: Урожай, 1988. — 95 с.
  27. Appleby C. A. The origin and functions of haemoglobin in plants / C. A. Appleby // Science Progress. — 1992. — Vol. 76. — P.365–398.
  28. Andrews M. Specificity in legume-rhizobia symbioses / M. Andrews, М. Е. Andrews // Int. J. Mol. Sci. — 2017. — Vol. 18. — Р.705.
  29. Nitrogen-fixing bacteria, arbuscular mycorrhizal fungi and the productivity and structure of prairie grassland communities / J. T. Bauer, N. M. Kleczewski, J. D. Bever, K. Clay, H. L. Reynolds // Oecologia. — 2012. — Vol. 170. — P.1089–1098.
  30. Metabolic signals in the rhizosphere: catabolism of calystegins and trigonelline by Rhizobium melilotti / С. Boivin, С. Malpica, С. Rosenberg, J. Denarie // In: Signal Molecules in Plants and Plant-Microbe Interactions. — Lugtenberg B. J. J. (ed) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag: (NATO Ser. V. H. 36). — 1989. — P.401–407.
  31. Boller T. Chemoperception of Microbial Signals in Plant Cells / T. Boller // Annu. Rev. Plant Physiol. and Plant Mol. Biology. — 1995. — Vol. 46. — P.189–214.
  32. Absence of the nitrous oxide reductase gene cluster in commercial alfalfa inoculants is probably due to the extensive loss of genes during rhizobial domestication / S. Brambilla, R. Frare, G. Soto, C. Jozefkowicz, N. Ayub // Microb. Ecol. — 2018. — Vol. 76. — Р.299–302.
  33. Brockwell J. Soil pH is a major determinant of the numbers of naturally occurring Rhizobium meliloti in non-cultivated soils in central New South Wales [Medicago species] / J. Brockwell, А. Pilka, R. A. Holliday // Austral. J. Exp. Agric. — 1991. — Vol. 31. — P.211–219.
  34. Date R. A. Nodulation success and persistence of recommended inoculum strains for subtropical and tropical forage legumes in Northern Australia Soil / R. A. Date // Biol. Biochim. — 1991. — Vol. 23. — Is. 6. — P.533–541.
  35. Dellagi A. Beneficial soil-borne bacteria and fungi: A promising way to improve plant nitrogen acquisition / А. Dellagi, I. Quillere, B. Hirel // Journal of Experimental Botany. — 2020. — Vol. 71. — Is. 15. — P.4469–4479.
  36. Dénarié J. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide nodulation factors: signaling molecules mediating recognition and morphogenesis / J. Dénarié, F. Debellé, J. C. Promé // Annual Review of Biochemistry. — 1996. — Vol. 65. — Р.503–535.
  37. Douglas A. E. Symbiotic Interactions / A. E. Douglas. — Oxford University Press, 1994. — 194 p.
  38. Downie J. A. Legume nodulation / J. A. Downie // Curr. Biol. — 2014. — Vol. 24. — Р.184 –190.
  39. Nodulation of field-grown Pisum sativum and Vicia faba: competitiveness of inoculant strains of Rhizobium leguminosarum bv. viciae determined by an indirect, competitive ELISA method / J. Evans, A. Gregory, N. Dobrowolski, S. G. Morris, G. E. O’Connor, C. Wallace // Soil Biol. Biochem. — 1996. — Vol. 28. — P.247–255.
  40. Flis S. E. The interaction between aluminum and root-nodule bacteria / S. E. Flis, A. R. Glen, M. J. Dilworth // Soil Biol. Biochem. — 1993. — No. 25. — P.403–417.
  41. Hardy R. Nitrogen fixation research: a key to world food? / R. Hardy, U. Havelka // Science. — 1975. — Vol. 188. — Р.633–643.
  42. Frame J. Temperate Forage Legumes / J. Frame, J. F. L. Charlton, A. S. Laidlaw. — Wallingford: CAB International, 1998.
  43. Gooley F. What is the road of sustainability? / F. Gooley, J. Baudry, R. J. Berry et al. // INTECOL Bull. — 1992. — Vol. 20. — P.15–20.
  44. Heichel G. H. Dinitrogen fixation, nitrogen transfer and productivity of forage legume-grass communities / G. H. Heichel, K. I. Henjum // Crop Science. — 1991. — Vol. 31. — Р.202–208.
  45. Herridge D. F. Global inputs of biological nitrogen fixation in agricultural systems / D. F. Herridge, M. B. Peoples, R. M. Boddey // Plant Soil. — 2008. — Vol. 311. — Р.1–18.
  46. Howieson J. G. Plant-Soil Intaraction at Low pH / J. G. Howieson et al. — Kluver Acad. Publ. Netherlands, 1991. — P.589–595.
  47. Kinzig A. P. Human Impacts on the Nitrogen Cycle / A. P. Kinzig, R. H. Sokolow // Physics Today. — 1994. — Vol. 47. — P.24–35.
  48. Laidlaw A. S. Effect of white clover cultivar on apparent transfer of nitrogen from clover to grass and estimation of relative turnover rates in roots / A. S. Laidlaw, Р. Chrisie, H. W. Lee // Plant and Soil. — 1996. — Vol. 179. — Р.243–253.
  49. Laidlaw A. S. Temperate Forage Grass-Legume Mixtures: Advances and Perspectives / A. S. Laidlaw, N. Teuber // Proceedings of the 19th International Grassland Congress, Sao Paulo, 2001. — Р.85–92.
  50. Ledgard S. F. Nitrogen inputs and losses from clover/grass pastures grazed by dairy cows, as affected by nitrogen fertilizer / S. F. Ledgard, J. W. Penno, M. S. Sprosen // Journal of Agricultural Science. — 1999. — Vol. 132. — Р.215–225.
  51. Lynch D. H. The effects of low root zone temperature stress on two soybean Glycine max. genotypes when combined with Bradyrhizobium strains of verying geografic origin / D. H. Lynch, D. L. Smith // Physiol. Plantar. — 1994. — Vol. 90. — P.105–113.
  52. CO2 Fixation in Alfalfa and Birdsfoot Trefoil Root Nodules and Partitioning of 14C to the Plant / C. A. Maxwell, C. P. Vance, G. H. Heichel, S. Stade // Crop Science. — 1984. — Vol. 24. — P.257–264.
  53. A chalcone and two related flavonoids released from alfalfa roots induce nod genes of Rhizobium meliloti / C. A. Maxwell, U. A. Hartwig, C. M. Joseph, D. A. Phillips // Plant Physiol. — 1989. — Vol. 91. — P.842–847.
  54. Mcdermott T. R. Viability of Bradyrhizobium japonicum bacteriods / T. R. Mcdermott, P. H. Graham, D. H. Brandwein // Arch. Microbiol. — 1987. — Vol. 148. — P.100–106.
  55. Miransari M. Overcoming the stressful effects of salinity and acidity on soybean nodulation and yields using signal molecule genistein under field conditions / М. Miransari, D. J. Smith // Plant Nutr. — 2007. — Vol. 30. — Р.1967–1992.
  56. Mousavi S. A. Revised taxonomy of the family Rhizobiaceae, and phylogeny of mesorhizobia nodulating Glycyrrhiza spp / S. A. Mousavi // Dissertationes Schola Doctoralis Scientiae Circumiectalis, Alimentariae, Biologicae, 2016.
  57. Muhammad Imtiaz Rashid. Soil biota and nitrogen cycling in production grasslands with different fertilization histories: PhD Thesis / Muhammad Imtiaz Rashid. — Wageningen University, Wageningen, NL, 2013. — 192 p.
  58. Symbiotic nitrogen fixation and the challenges to its extension to nonlegumes / F. Mus, M. B. Crook, K. Garcia, A. Garcia Costas et al. // Appl. Environ. Microbiol. — 2016. — Vol. 82. — Р.3698–3710.
  59. Newbould P. The use of nitrogen fertiliser in agriculture. Where do we go practically and ecologically / P. Newbould // Plant and Soil. — 1989. — Vol. 115. — P.297–311.
  60. LysM-type mycorrhizal receptorrecruited for rhizobium symbiosis in nonlegume Parasponia / R. Op den Camp, А. Streng, S. De Mita, Q. Cao et al. // Science. — 2011. — Vol. 331. — Р.909–912.
  61. Peoples M. B. Enhancing legume N2 fixation through plant and soil management / M. B. Peoples, J. K. Ladha, D. F. Herridge // Plant and Soil. — 1995. — Vol. 174. — P.83–101.
  62. Phillips D. A. Efficiency of symbiotic nitrogen fixation in legumes / D. A. Phillips // Annu. Rev. Plant Physiol. — 1980. — Vol. 31. — Р.29–49.
  63. Rao D. L. N. Nitrogen inputs from Biological Nitrogen Fixation in Indian Agriculture / D. L. N. Rao, D. Balachandar // In: The Indian Nitrogen Assessment. Sources of Reactive Nitrogen, Environmental and Climate Effects, Management Options, and Policies; Abrol, Y. P., Ed.; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands, 2017. — Р.117–132.
  64. Rice W. A. Symbiotic effectiveness of Rhizobium meliloti at low temperature / W. A. Rice, P. E. Olsen, М. М. Collins // Plant Soil. — 1995. — Vol. 170. — P.351–358.
  65. Rosendahl L. Products of dark CO2 fixation in pea root nodules support bacteroid metabolism / L. Rosendahl, C. P. Vance, W. B. Pedersen // Plant Physiol. — 1990. — Vol. 93. — P.12–19.
  66. The soil invertebrate contribution to nitrogen mineralisation differs between soils under organic and conventional dairy management / N. Schon, A. Mackay, M. Hedley, M. Minor // Biology and Fertility of Soils. — 2012. — No. 48. — P.31–42.
  67. Smith S. E. Mycorrhizal Symbiosis / S. E. Smith, D. J. Read. — 2nd edition. — San Diego, London, New York, Boston, Sydney, Tokyo, Toronto: Academic Press, 1997. — 590 p.
  68. Terpolilli J. J. What determines the efficiency of N(2)-fixing Rhizobium-legume symbioses? / J. J. Terpolilli, G. A. Hood, P. S. Poole // Adv. Microb. Physiol. — 2012. — Vol. 60. — Р.325–389.
  69. Trinick M. J. Biology / M. J. Trinick // In W. J. Broughton (ed.) Nitrogen Fixation. — Rhizobium Clarence Press, Oxford, England, 1982. — Vol. 2. — R76–R146.
  70. Nitrogen Fixation, Nodule Development, and Vegetative Regrowth of Alfalfa (Medicago sativa L.) following Harvest / C. P. Vance, G. H. Heichel, D. K. Barnes et al. // Plant Physiol. — 1979. — Vol. 64. — P.1–8.
  71. Vance C. P. Plants Roots / C. P. Vance. — The Hidden Half. Marsel Dekker, Inc., NY, 1996. — P.723–756.
  72. Vance C. P. Symbiotic nitrogen fixation and phosphorus acquisition. Plant nutrition in the world of declining renewable resources / C. P. Vance // Plant Physiol. — 2001. — Vol. 127. — P.390–397.
  73. Soil biological quality of grassland fertilized with adjusted cattle manure slurries in comparison with organic and inorganic fertilizers / N. Van Eekeren, H. de Boer, J. Bloem, T. Schouten et al. // Biology and Fertility of Soils. — 2009. — No. 45. — P.595–608.
  74. Biological nitrogen fixation: Rates, patterns and B / P. M. Vitousek, D. N. L. Menge, S. C. Reed, C. C. Cleveland // Biol. Sci. ecological controls in terrestrial ecosystems. Philos. Trans. R. Soc. Lond. — 2013. — Vol. 368. — Р.1621.
  75. Udvardi M. Transport and metabo-lism in legume-rhizobia symbioses / M. Udvardi, P. S. Poole // Annu. Rev. Plant Biol. — 2013. — Vol. 64. — Р.781–805.
  76. Wani S. P. Sustainable agriculture in the semi-arid tropics through biological nitrogen fixation in grain legumes / S. P. Wani, O. P. Rupela, K. K. Lee // Plant Soil. — 1995. — Vol. 174. — Р.29–49
  77. West C. P. Nitrogen transfer from legume to grass / C. P. West, A. P. Mallarino // Conference on Nutrient Cycling in Forage Systems. 7–8 March, 1996. Columbia, MO.
  78. Flavonoid compounds as molecular signals in Rhizobium-legume symbiosis / S. A. J. Zaat, H. P. Spaink, C. A. Wijffelman et al. // In: Cell to Cell Signals in Plant, Animal and Microbial Symbiosys (NATO ASI Ser, Vol H17), Scannerini S (eds). Berlin Heidelberg New York London: Springer-Verlag, 1988. — P.191–205.

Symbiotic nitrogen fixation by perennial legumes in meadow ecosystems

Lazarev N. N., Dr. Agr. Sc.

Kukharenkova O. V., PhD Agr. Sc.

Avdeev S. M., PhD Agr. Sc.

Kurenkova E. M.

Dikareva S. A.

Russian Timiryazev State Agrarian University

127550, Russia, Moscow, Timiryazevskaya str., 49

E-mail: lazarevnick2012@gmail.com

This review is focused on Russian and foreign investigations of nitrogen-fixing ability of perennial legumes. Due to such a property, perennial legumes are the most beneficial forage crops providing cheap feed with high content of valuable crude protein. Nitrogen fixation and assimilation are as important as photosynthesis.

On the average perennial legumes fix from 92 to 180 kg ha-1 of atmospheric nitrogen. In Russia perennial legumes growing on farm and natural lands significantly exceed other legumes in nitrogen fixed. In grassland ecosystems legumes transfer up to 34% of fixed nitrogen to gramineous. The effectiveness of nitrogen fixation is affected by soil pH and availability of water and mineral nitrogen. High pH leads to toxic effect of soluble aluminum and manganese and deficiency in molybdenum and cobalt. Sinorhizobium meliloti forming symbiosis with alfalfa significantly suffer from high pH in particular. Nitrogen fertilizers negatively impact nitrogen fixation. Some strains of nodule bacteria have broad host range while other show high specificity only to one plant. For instance, Rhizobium galegae are compatible only with eastern goat’s rue, Sinorhizobium meliloti — alfalfa, melilot and fenugreek, Rhizobium leguminosarum biovar trifolii — clover, Mezorhizobium loti — birdʼs-foot trefoil, lupine, Anthyllis spp. Seed inoculation with highly effective strains of nodule bacteria increases legume yield by 11–32%. New variety-symbiont systems show high resistance to local conditions and provide yield increase of at least 50%.

Keywords: perennial legume grass, nodule bacterium, nitrogen fixation, inoculation, productivity.

References

  1. Vavilov P. P. Bobovye kultury i problemy rastitelnogo belka / P. P. Vavilov, G. S. Posypanov. — Moscow: Rosselkhozizdat, 1983. — 242 p.
  2. Vens K. Simbioticheskaya azotfiksatsiya u bobovykh: selskokhozyaystvennye aspekty / K. Vens; pod. red. G. Spaynka et al. // Rhizobiaceae. Molekulyarnaya biologiya bakteriy, vzaimodeystvuyushchikh s rasteniyami. — St. Petersburg: Biont, 2002. — P.541–564.
  3. Degunova N. B. Vliyanie inokulyatsii na urozhaynost razlichnykh sortov lyutserny izmenchivoy / N. B. Degunova, Yu. B. Danilova // Kormoproizvodstvo. — 2013. — No. 7. — P.26–27.
  4. Zavalin A. A. Dopolnitelnyy istochnik azotnogo pitaniya zernovykh kultur / A.A. Zavalin // Agro KhKhI. — 1998. — No. 11. — P.14–15.
  5. Zavalin A. A. Vklad biologicheskogo azota bobovykh kultur v azotnyy balans zemledeliya Rossii / A. A. Zavalin, G. G. Blagoveshchenskaya, A. P. Kozhemyakov. — Moscow: Rosselkhozakademiya, 2007. — 44 p.
  6. Zavalin A.A. Potoki azota v agroekosisteme: ot idey D. N. Pryanishnikova do nashikh dney / A. A. Zavalin, O. A. Sokolov. — Moscow: VNIIA, 2016. — 591 p.
  7. Zavalin A. A. Ekologiya azotfiksatsii / A. A. Zavalin, O. A. Sokolov, N. Ya. Shmyreva. — Moscow: RAN, 2019. — 252 p.
  8. Lazarev N. N. Produktivnoe dolgoletie novykh sortov lyutserny izmenchivoy pri intensivnom skashivanii / N. N. Lazarev, D. V. Pyatinskiy // Izvestiya TSKhA. — 2016. — Is. 5. — P.39–53.
  9. Mnogoletnie bobovye travy v Nechernozeme / N. N. Lazarev, A. D. Prudnikov, E. M. Kurenkova, A. M. Starodubtseva. — RGAU–MSKhA im. K. A. Timiryazeva, 2017. — 263 p.
  10. Lazarev N. N. Vliyanie inokulyatsii i kaliynykh udobreniy na urozhaynost lyutserno- i klevero-zlakovykh travosmesey / N. N. Lazarev, A. M. Starodubtseva // Plodorodie. — 2017. — No. 2. — P.15–17.
  11. Lazarev N. N. Vliyanie inokulyatsii na produktivnost razlichnykh sortov lyutserny izmenchivoy i klevera lugovogo / N. N. Lazarev, A. M. Starodubtseva // Kormoproizvodstvo. — 2018. — No. 1. — P.25–28.
  12. Merzlaya G. E. Effektivnost udobreniy pri vozdelyvanii lyutserny serpovidnoy v Yakutii / G. E. Merzlaya, V. B. Borisova // Kormoproizvodstvo. — 2022. — No. 1. — P.21–24.
  13. Mishustin E. N. Rol bobovykh kultur i svobodnozhivushchikh azotfiksiruyushikh mikroorganizmov v azotnom balanse zemledeliya / E. N. Mishustin, N. I. Cherepkov // Krugovorot i balans azota v sisteme pochva – udobrenie – rastenie – voda. — Moscow: Nauka, 1979. — P.9–18.
  14. Petrov V. B. Perspektivy povysheniya effektivnosti kormoproizvodstva s ispolzovaniem mikrobiologicheskikh preparatov kompleksnogo deystviya / V. B. Petrov, V. K. Chebotar // Kormoproizvodstvo. — 2011. — No. 12. — P.6–9.
  15. Popov A. A. Biotekhnologiya povysheniya produktivnosti kormovykh kultur bez mineralnykh udobreniy / A. A. Popov, G. P. Fedorova // Kormoproizvodstvo. — 2012. — No. 2. — P.20–21.
  16. Vysokoeffektivnye shtammy klubenkovykh bakteriy lyutserny (Medicago varia L.): molekulyarno-geneticheskaya kharakteristika i ispolzovanie v sopryazhennoy selektsii / M. L. Rumyantseva, M. E. Vladimirova, V. S. Muntyan et al. // Selskokhozyaystvennaya biologiya. — 2019. — Vol. 54. — No. 6. — P.1306–1323.
  17. Savchenko I. V. Sostoyanie i perspektivy razvitiya lugovodstva v Rossiyskoy Federatsii / I. V. Savchenko // Sbornik nauchnykh trudov “Rol kulturnykh pastbishch v razvitii molochnogo skotovodstva Nechernozemnoy zony Rossii v sovremennykh usloviyakh” — Moscow: Ugreshskaya tipografiya, 2010. — P.5–10.
  18. Seliverstov I. V. Effektivnye tekhnologii sozdaniya bobovo-zlakovykh senokosov v Tsentralnom rayone Nechernozemnoy zony: avtoref. dis. … kand. s.-kh. nauk: 06.01.12. — Moscow, 2009. — 223 p.
  19. Selskoe khozyaystvo v Rossii: statisticheskiy sbornik za 2021 g. / Rosstat. — Moscow, 2021. — 100 p.
  20. Sinitsyna N. E. Ekologo-meliorativnaya otsenka dlitelnosti vozdelyvaniya mnogoletnikh trav na pochvakh Povolzhya / N. E. Sinitsyna, T. I. Pavlova, Yu. M. Mokhonko // Agrarnyy nauchnyy zhurnal. — 2011. — No. 3. — P.14–19.
  21. Stepanova G. V. Sort lyutserny izmenchivoy Taisiya / G. V. Stepanova // Adaptivnoe kormoproizvodstvo. — 2020. — No. 2 (42). — P.21–32.
  22. Tikhonovich I. A. Simbiozy rasteniy i mikroorganizmov: molekulyarnaya genetika agrosistem budushchego / I. A. Tikhonovich, N. A. Provorov. — St. Petersburg: Izdatelstvo Sankt-Peterburgskogo universiteta, 2009. — 210 p.
  23. Trepachev E. P. Agrokhimicheskie aspekty biologicheskogo azota v sovremennom zemledelii / E. P. Trepachev. — Moscow: Agrokonsalt, 1999. — 532 p.
  24. Frolova L. D. Rol mnogoletnikh trav i ikh smesey v vosproizvodstve plodorodiya dernovo-podzolistykh pochv i povyshenii produktivnosti kultur polevogo sevooborota / L. D. Frolova, M. N. Novikov // Mezhdunarodnaya nauchno-prakticheskaya konferentsiya “Teoreticheskie i tekhnologicheskie osnovy vosproizvodstva plodorodiya pochv i urozhaynost selskokhozyaystvennykh kultur”. — Moscow: Izdatelstvo RGAU–MSKhA, 2012. — P.322–325.
  25. Raznoobrazie protsessov obrazovanie kornevykh klubenkov i ikh infitsirovaniya rizobiyami / A.-E. Khadri, G. Spaynk, T. Bisseling, N. Brevin; russkiy perevod pod red. I. A. Tikhonovicha i N. A. Provorova // Rhizobiaceae. Molekulyarnaya biologiya bakteriy, vzaimodeystvuyushchikh s rasteniyami. — St. Petersburg, 2002. — P.373–386.
  26. Chikanova V. M. Bakterialnye udobreniya / V. M. Chikanova. — Minsk: Urozhay, 1988. — 95 p.
  27. Appleby C. A. The origin and functions of haemoglobin in plants / C. A. Appleby // Science Progress. — 1992. — Vol. 76. — P.365–398.
  28. Andrews M. Specificity in legume-rhizobia symbioses / M. Andrews, М. Е. Andrews // Int. J. Mol. Sci. — 2017. — Vol. 18. — Р.705.
  29. Nitrogen-fixing bacteria, arbuscular mycorrhizal fungi and the productivity and structure of prairie grassland communities / J. T. Bauer, N. M. Kleczewski, J. D. Bever, K. Clay, H. L. Reynolds // Oecologia. — 2012. — Vol. 170. — P.1089–1098.
  30. Metabolic signals in the rhizosphere: catabolism of calystegins and trigonelline by Rhizobium melilotti / С. Boivin, С. Malpica, С. Rosenberg, J. Denarie // In: Signal Molecules in Plants and Plant-Microbe Interactions. — Lugtenberg B. J. J. (ed) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag: (NATO Ser. V. H. 36). — 1989. — P.401–407.
  31. Boller T. Chemoperception of Microbial Signals in Plant Cells / T. Boller // Annu. Rev. Plant Physiol. and Plant Mol. Biology. — 1995. — Vol. 46. — P.189–214.
  32. Absence of the nitrous oxide reductase gene cluster in commercial alfalfa inoculants is probably due to the extensive loss of genes during rhizobial domestication / S. Brambilla, R. Frare, G. Soto, C. Jozefkowicz, N. Ayub // Microb. Ecol. — 2018. — Vol. 76. — Р.299–302.
  33. Brockwell J. Soil pH is a major determinant of the numbers of naturally occurring Rhizobium meliloti in non-cultivated soils in central New South Wales [Medicago species] / J. Brockwell, А. Pilka, R. A. Holliday // Austral. J. Exp. Agric. — 1991. — Vol. 31. — P.211–219.
  34. Date R. A. Nodulation success and persistence of recommended inoculum strains for subtropical and tropical forage legumes in Northern Australia Soil / R. A. Date // Biol. Biochim. — 1991. — Vol. 23. — Is. 6. — P.533–541.
  35. Dellagi A. Beneficial soil-borne bacteria and fungi: A promising way to improve plant nitrogen acquisition / А. Dellagi, I. Quillere, B. Hirel // Journal of Experimental Botany. — 2020. — Vol. 71. — Is. 15. — P.4469–4479.
  36. Dénarié J. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide nodulation factors: signaling molecules mediating recognition and morphogenesis / J. Dénarié, F. Debellé, J. C. Promé // Annual Review of Biochemistry. — 1996. — Vol. 65. — Р.503–535.
  37. Douglas A. E. Symbiotic Interactions / A. E. Douglas. — Oxford University Press, 1994. — 194 p.
  38. Downie J. A. Legume nodulation / J. A. Downie // Curr. Biol. — 2014. — Vol. 24. — Р.184 –190.
  39. Nodulation of field-grown Pisum sativum and Vicia faba: competitiveness of inoculant strains of Rhizobium leguminosarum bv. viciae determined by an indirect, competitive ELISA method / J. Evans, A. Gregory, N. Dobrowolski, S. G. Morris, G. E. O’Connor, C. Wallace // Soil Biol. Biochem. — 1996. — Vol. 28. — P.247–255.
  40. Flis S. E. The interaction between aluminum and root-nodule bacteria / S. E. Flis, A. R. Glen, M. J. Dilworth // Soil Biol. Biochem. — 1993. — No. 25. — P.403–417.
  41. Hardy R. Nitrogen fixation research: a key to world food? / R. Hardy, U. Havelka // Science. — 1975. — Vol. 188. — Р.633–643.
  42. Frame J. Temperate Forage Legumes / J. Frame, J. F. L. Charlton, A. S. Laidlaw. — Wallingford: CAB International, 1998.
  43. Gooley F. What is the road of sustainability? / F. Gooley, J. Baudry, R. J. Berry et al. // INTECOL Bull. — 1992. — Vol. 20. — P.15–20.
  44. Heichel G. H. Dinitrogen fixation, nitrogen transfer and productivity of forage legume-grass communities / G. H. Heichel, K. I. Henjum // Crop Science. — 1991. — Vol. 31. — Р.202–208.
  45. Herridge D. F. Global inputs of biological nitrogen fixation in agricultural systems / D. F. Herridge, M. B. Peoples, R. M. Boddey // Plant Soil. — 2008. — Vol. 311. — Р.1–18.
  46. Howieson J. G. Plant-Soil Intaraction at Low pH / J. G. Howieson et al. — Kluver Acad. Publ. Netherlands, 1991. — P.589–595.
  47. Kinzig A. P. Human Impacts on the Nitrogen Cycle / A. P. Kinzig, R. H. Sokolow // Physics Today. — 1994. — Vol. 47. — P.24–35.
  48. Laidlaw A. S. Effect of white clover cultivar on apparent transfer of nitrogen from clover to grass and estimation of relative turnover rates in roots / A. S. Laidlaw, Р. Chrisie, H. W. Lee // Plant and Soil. — 1996. — Vol. 179. — Р.243–253.
  49. Laidlaw A. S. Temperate Forage Grass-Legume Mixtures: Advances and Perspectives / A. S. Laidlaw, N. Teuber // Proceedings of the 19th International Grassland Congress, Sao Paulo, 2001. — Р.85–92.
  50. Ledgard S. F. Nitrogen inputs and losses from clover/grass pastures grazed by dairy cows, as affected by nitrogen fertilizer / S. F. Ledgard, J. W. Penno, M. S. Sprosen // Journal of Agricultural Science. — 1999. — Vol. 132. — Р.215–225.
  51. Lynch D. H. The effects of low root zone temperature stress on two soybean Glycine max. genotypes when combined with Bradyrhizobium strains of verying geografic origin / D. H. Lynch, D. L. Smith // Physiol. Plantar. — 1994. — Vol. 90. — P.105–113.
  52. CO2 Fixation in Alfalfa and Birdsfoot Trefoil Root Nodules and Partitioning of 14C to the Plant / C. A. Maxwell, C. P. Vance, G. H. Heichel, S. Stade // Crop Science. — 1984. — Vol. 24. — P.257–264.
  53. A chalcone and two related flavonoids released from alfalfa roots induce nod genes of Rhizobium meliloti / C. A. Maxwell, U. A. Hartwig, C. M. Joseph, D. A. Phillips // Plant Physiol. — 1989. — Vol. 91. — P.842–847.
  54. Mcdermott T. R. Viability of Bradyrhizobium japonicum bacteriods / T. R. Mcdermott, P. H. Graham, D. H. Brandwein // Arch. Microbiol. — 1987. — Vol. 148. — P.100–106.
  55. Miransari M. Overcoming the stressful effects of salinity and acidity on soybean nodulation and yields using signal molecule genistein under field conditions / М. Miransari, D. J. Smith // Plant Nutr. — 2007. — Vol. 30. — Р.1967–1992.
  56. Mousavi S. A. Revised taxonomy of the family Rhizobiaceae, and phylogeny of mesorhizobia nodulating Glycyrrhiza spp / S. A. Mousavi // Dissertationes Schola Doctoralis Scientiae Circumiectalis, Alimentariae, Biologicae, 2016.
  57. Muhammad Imtiaz Rashid. Soil biota and nitrogen cycling in production grasslands with different fertilization histories: PhD Thesis / Muhammad Imtiaz Rashid. — Wageningen University, Wageningen, NL, 2013. — 192 p.
  58. Symbiotic nitrogen fixation and the challenges to its extension to nonlegumes / F. Mus, M. B. Crook, K. Garcia, A. Garcia Costas et al. // Appl. Environ. Microbiol. — 2016. — Vol. 82. — Р.3698–3710.
  59. Newbould P. The use of nitrogen fertiliser in agriculture. Where do we go practically and ecologically / P. Newbould // Plant and Soil. — 1989. — Vol. 115. — P.297–311.
  60. LysM-type mycorrhizal receptorrecruited for rhizobium symbiosis in nonlegume Parasponia / R. Op den Camp, А. Streng, S. De Mita, Q. Cao et al. // Science. — 2011. — Vol. 331. — Р.909–912.
  61. Peoples M. B. Enhancing legume N2 fixation through plant and soil management / M. B. Peoples, J. K. Ladha, D. F. Herridge // Plant and Soil. — 1995. — Vol. 174. — P.83–101.
  62. Phillips D. A. Efficiency of symbiotic nitrogen fixation in legumes / D. A. Phillips // Annu. Rev. Plant Physiol. — 1980. — Vol. 31. — Р.29–49.
  63. Rao D. L. N. Nitrogen inputs from Biological Nitrogen Fixation in Indian Agriculture / D. L. N. Rao, D. Balachandar // In: The Indian Nitrogen Assessment. Sources of Reactive Nitrogen, Environmental and Climate Effects, Management Options, and Policies; Abrol, Y. P., Ed.; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands, 2017. — Р.117–132.
  64. Rice W. A. Symbiotic effectiveness of Rhizobium meliloti at low temperature / W. A. Rice, P. E. Olsen, М. М. Collins // Plant Soil. — 1995. — Vol. 170. — P.351–358.
  65. Rosendahl L. Products of dark CO2 fixation in pea root nodules support bacteroid metabolism / L. Rosendahl, C. P. Vance, W. B. Pedersen // Plant Physiol. — 1990. — Vol. 93. — P.12–19.
  66. The soil invertebrate contribution to nitrogen mineralisation differs between soils under organic and conventional dairy management / N. Schon, A. Mackay, M. Hedley, M. Minor // Biology and Fertility of Soils. — 2012. — No. 48. — P.31–42.
  67. Smith S. E. Mycorrhizal Symbiosis / S. E. Smith, D. J. Read. — 2nd edition. — San Diego, London, New York, Boston, Sydney, Tokyo, Toronto: Academic Press, 1997. — 590 p.
  68. Terpolilli J. J. What determines the efficiency of N(2)-fixing Rhizobium-legume symbioses? / J. J. Terpolilli, G. A. Hood, P. S. Poole // Adv. Microb. Physiol. — 2012. — Vol. 60. — Р.325–389.
  69. Trinick M. J. Biology / M. J. Trinick // In W. J. Broughton (ed.) Nitrogen Fixation. — Rhizobium Clarence Press, Oxford, England, 1982. — Vol. 2. — R76–R146.
  70. Nitrogen Fixation, Nodule Development, and Vegetative Regrowth of Alfalfa (Medicago sativa L.) following Harvest / C. P. Vance, G. H. Heichel, D. K. Barnes et al. // Plant Physiol. — 1979. — Vol. 64. — P.1–8.
  71. Vance C. P. Plants Roots / C. P. Vance. — The Hidden Half. Marsel Dekker, Inc., NY, 1996. — P.723–756.
  72. Vance C. P. Symbiotic nitrogen fixation and phosphorus acquisition. Plant nutrition in the world of declining renewable resources / C. P. Vance // Plant Physiol. — 2001. — Vol. 127. — P.390–397.
  73. Soil biological quality of grassland fertilized with adjusted cattle manure slurries in comparison with organic and inorganic fertilizers / N. Van Eekeren, H. de Boer, J. Bloem, T. Schouten et al. // Biology and Fertility of Soils. — 2009. — No. 45. — P.595–608.
  74. Biological nitrogen fixation: Rates, patterns and B / P. M. Vitousek, D. N. L. Menge, S. C. Reed, C. C. Cleveland // Biol. Sci. ecological controls in terrestrial ecosystems. Philos. Trans. R. Soc. Lond. — 2013. — Vol. 368. — Р.1621.
  75. Udvardi M. Transport and metabo-lism in legume-rhizobia symbioses / M. Udvardi, P. S. Poole // Annu. Rev. Plant Biol. — 2013. — Vol. 64. — Р.781–805.
  76. Wani S. P. Sustainable agriculture in the semi-arid tropics through biological nitrogen fixation in grain legumes / S. P. Wani, O. P. Rupela, K. K. Lee // Plant Soil. — 1995. — Vol. 174. — Р.29–49
  77. West C. P. Nitrogen transfer from legume to grass / C. P. West, A. P. Mallarino // Conference on Nutrient Cycling in Forage Systems. 7–8 March, 1996. Columbia, MO.
  78. Flavonoid compounds as molecular signals in Rhizobium-legume symbiosis / S. A. J. Zaat, H. P. Spaink, C. A. Wijffelman et al. // In: Cell to Cell Signals in Plant, Animal and Microbial Symbiosys (NATO ASI Ser, Vol H17), Scannerini S (eds). Berlin Heidelberg New York London: Springer-Verlag, 1988. — P.191–205.

Обсуждение закрыто.